Cambio de sexo en moluscos gallegos

Por María Quintela Sánchez, Universidad de la Coruña 27 de noviembre de 2002

En las costas gallegas abunda un molusco, el caracolillo multicolor, sobre el que en los últimos años viene apreciándose un fenómeno inesperado. Sus hembras desarrollan organos sexuales masculinos y pierden su capacidad de reproducción. El cambio forzado de sexo, que se ha evidenciado en otros moluscos, algunos de ellos comestibles, es fruto de una contaminación crónica debida al uso de biocidas en el casco de embarcaciones. De algún modo, supone el contrapunto a la contaminación aguda causada por una marea negra como la que está padeciendo Galicia.

Cambio de sexo en moluscos gallegos

El conjunto de organismos que crece sobre estructuras sumergidas de origen antrópico recibe el nombre de fouling (suciedad, en su traducción literal, aunque con un significado mucho más amplio en este contexto). Comprende cientos de especies incluyendo bacterias, protozoos, algas, moluscos, briozoos, cirrípedos, poliquetos tubícolas, ascidias e hidrozoos. Estos organismos se fijan eficazmente al substrato desarrollando un rápido crecimiento y vasto potencial reproductor. Como consecuencia, el fouling acelera los procesos de corrosión de los materiales y provoca pérdidas en la eficacia operativa de las estructuras. Estos daños se producen sobre estructuras móviles y estacionarias afectando a embarcaciones, plataformas petrolíferas o de gas, instrumentos de investigación oceanográfica, plantas de conversión de energía térmica y equipos de sondas subacuáticas. También daña las instalaciones de acuicultura (acuarios, jaulas, conductos, bombas) y a los propios organismos cultivados.

El uso de biocidas tiene como objetivo eliminar la espesa crostra de organismos vivos que se adhieren al casco de las embracaciones

En las embarcaciones se incrementa la fricción entre el casco y el agua lo que comporta un aumento del consumo de combustible (hasta un 40-50% con un fouling poco denso) y la pérdida de velocidad y capacidad de maniobra. Un barco no protegido puede acumular hasta 150 kg de estos organismos por metro cuadrado durante seis meses en el mar, lo que en un petrolero con 40.000 m2 de obra viva supone incrementar su peso en 6.000 Tm. Todo ello se cifra en cuantiosas pérdidas económicas.

Para evitar las pérdidas económicas, así como un deterioro acelerado de las embracaciones, vienen empleándose distintos tipos de protecciones desde antiguo. Entre ellas destacan los revestimientos de cobre que comenzaron a ser utilizados por los fenicios y que siguieron empleándose con éxito hasta el siglo XVIII sobre embarcaciones de madera, ya que funcionaban por efecto de la disolución del cobre en agua de mar. Con la aparición de los buques de hierro comenzaron a elaborarse las pinturas popularmente denominadas “patentes” en las que el sulfato de cobre actuaba como principio biocida. A partir de 1960 comenzó a tratarse con pinturas que en su composición contenían, además de cobre, mercurio y derivados organoestánnicos como el tributilo de estaño (TBT), un producto que resultaba menos dañino que los biocidas usados en ese momento para las pinturas tales como arsénico y DDT. Además de su uso para evitar el crecimiento del fouling, el TBT también se emplea como catalizador para estabilizar polímeros de PVC, conservante para proteger madera, cerámica, plásticos y tejidos del ataque de los hongos y biocida para evitar el ataque de los insectos a las plantas.

Desde que las pinturas con TBT fueron introducidas en el mercado en la década de los sesenta, su modo de acción ha experimentado importantes modificaciones. En todos los casos el modo de operación es el mismo: el biocida se libera de la capa de pintura formando una fina envuelta de TBT altamente concentrado alrededor del casco del barco. Las larvas de organismos epibiontes en contacto con esta capa son repelidas o resultan muertas, lo que protege al barco.

El TBT es un compuesto extremadamente tóxico, incluso a concentraciones de pocos nanogramos por litro. Causa a los seres vivos (desde bacterias a peces) una amplia gama de efectos dañinos desde subletales hasta letales. Su actuación puede manifestarse como: daños al ARN, neurotoxicidad, alteraciones en el crecimiento, producción de anomalías anatómicas y reproductoras, bioacumulación tisular e inducción de cambios de comportamiento. Los macroinvertebrados que resultan más afectados son los moluscos debido a su alta tasa de bioacumulación y a su baja tasa de depuración. Dentro de éstos, los grupos más sensibles son gasterópodos y bivalvos. En otras categorías taxonómicas les siguen en sensibilidad, crustáceos, algas y peces. Sin embargo, hasta el momento ningún organismo ha demostrado la sensibilidad que caracteriza a los neogasterópodos.

La magnitud de los efectos del TBT y la repercusión sobre la legislación de su uso fueron particularmente destacables en las ostras y los neogasterópodos. Concretamente, los efectos más devastadores del TBT en el medio marino se observaron sobre la ostra rizada o japonesa, Crassostrea gigas y el gasterópodo litoral Nucella lapillus (caracolillo multicolor). Los efectos dañinos del TBT sobre Crassostrea gigas fueron los detonantes del inicio de la legislación que controló el uso de este compuesto en la formulación de las pinturas antiincrustantes, hecho que marcó un hito en la reciente historia de la protección del medio ambiente.

Efectos sobre las ostras

La bahía de Arcachon (costa atlántica de Francia) es una de las áreas ostrícolas más importantes del mundo y vertebra su economía en la venta de semillas de ostra y de los propios adultos. Produce de 10.000-15.000 Tm de ostra japonesa, un 10% de la producción total francesa. Durante la estación estival cuenta con una densa ocupación marítima, con un número de embarcaciones de recreo que puede alcanzar las 15.000. A finales de la década de los sesenta comenzó a observarse, de manera ocasional, un engrosamiento en las conchas de las ostras y a partir de 1974 se registró en todos los parques de cultivo de la bahía afectando del 80 al 100% de los individuos. Entre 1971-1986 se produjeron una serie de fenómenos que dañaron severamente la ostricultura en la zona: la aparición de anomalías físicas (malformaciones en la concha caracterizadas por el engrosamiento de las valvas), reducción del crecimiento de los individuos y caída drástica de las puestas. Diversos estudios relacionaron de forma consistente estas anomalías con la contaminación por TBT procedente de pinturas antiincrustantes.

El TBT se ha asociado con alteraciones en el desarrollo de ostras y cambio de sexo en el caracolillo multicolor

Las anomalías registradas afectaban a la calcificación (si bien el mecanismo concreto es aún desconocido) y consistían en el engrosamiento de la concha por formación de cámaras que contenían proteinas gelatinosas en su interior de modo que la concha adquiría un aspecto esférico y desagradable. El espacio destinado a la vianda quedaba reducido lo que provocaba un descenso en el rendimiento cárnico. Ambos factores impidieron la comercialización de estos bivalvos causando un colapso de la ostricultura desde 1977 hasta 1981. En estas circunstancias, con una concentración de TBT en agua superior a 100 ng/l, el número de ostricultores se redujo a la mitad y las pérdidas económicas ascendieron a unos 150 millones de dólares. La profunda crisis socioeconómica resultante provocó que las autoridades francesas regulasen el uso de las pinturas con base de TBT en enero de 1982, lo que permitió un reclutamiento satisfactorio de ostras en verano, tras cinco años de mortandad larvaria total.

Cambio de sexoEl segundo caso paradigmático de los efectos negativos del TBT sobre organismos que, de entrada, no eran objeto de su acción, corresponde a los gasterópodos marinos, en particular a los neogasterópodos. Se trata de la superimposición de caracteres sexuales masculinos sobre las hembras y recibió el nombre de imposex. En algunas especies, este fenómeno afecta negativamente a la capacidad reproductiva de forma que, bajo determinadas condiciones de contaminación, las poblaciones de las especies más sensibles están abocadas a la desaparición.

Uno de los primeros impactos de la exposición al TBT que fue descrito fue la masculinización de las hembras de neogasterópodos. Este fenómeno se detectó casi simultáneamente en Nucella lapillus alrededor de 1970 en Plymouth Sound-Inglaterra, Nassarius obsoletus en Long Island (Estados Unidos) y en Ocenebra erinacea en Arcachon-Francia.

El término “imposex” se acuñó para denotar esa superimposición de caracteres sexuales masculinos sobre las hembras. La primera evidencia del vínculo entre este fenómeno y la contaminación por TBT no apareció hasta diez años después. Y no fue hasta que se perfeccionaron los métodos de análisis de organoestánnicos cuando la sensibilidad de la respuesta del TBT se hizo patente. Múltiples estudios posteriores han demostrado que se trata de un suceso ampliamente extendido y en la actualidad se ha constatado que unas 150 especies pertenecientes a unos 78 géneros, incluidos los mesogasterópodos muestran imposex.

Cuando las hembras de N. Lapillus son expuestas al TBT se produce una masculinización (superimposición de caracteres masculinos) proporcional a la dosis de contaminante. Comienza a formarse pene y un vaso deferente. El conducto deferente se extiende hacia el oviducto y puede llegar a bloquearlo impidiendo la salida de las cápsulas de huevos de modo que las hembras se vuelven funcionalmente estériles. En casos extremos se puede llegar a una sustitución de la bursa copulatrix por una próstata. Finalmente, la acumulación de las cápsulas de huevos abortados provoca un trauma que conduce a la muerte del animal por lo que en poblaciones muy afectadas se da una baja proporción de hembras.

Tanto esta disminución en el número de hembras en las poblaciones como, principalmente, la esterilidad de las hembras afectadas por altos estadios de imposex comportan un declive en las poblaciones de este gasterópodo. Al tratarse de una especie de desarrollo directo, la falta de una fase planctónica condiciona negativamente la recuperación de las poblaciones abocándolas a la extinción en algunos casos.

La situación en las costas de Galicia

Un asunto muy debatido es la extensión geográfica de la contaminación por TBT. Existen posiciones enfrentadas entre los que sostienen que se trata de un problema de ámbito local y los que afirman que se produce a escala global. Algunos investigadores sostienen que la contaminación por TBT afecta a escala local de modo que su efecto se restringiría a puntos concretos como zonas de intensa actividad portuaria mientras en zonas de mar abierto no constituirían un problema. En definitiva, se trataría de un problema que afectaría a escala muy amplia pero distribuido principalmente en focos concretos con gradientes decrecientes de efecto en las poblaciones al aumentar la distancia a la fuente de contaminación.

Sin embargo, la evidencia actual muestra que el imposex es un fenómeno global y ampliamente extendido que afecta a decenas de especies de gasterópodos. Los efectos sobre las poblaciones no sólo se registran en zonas portuarias y estuáricas sino también en zonas de costa abierta pero cercanas a áreas de intenso tráfico marítimo.

A causa de su extrema sensibilidad N. Lapillus muestra imposex en todo su rango de distribución europeo: investigaciones en Inglaterra, Irlanda, Escocia, Países Bajos, España, Portugal, Alemania, mar del Norte y mar Báltico, incluyendo poblaciones tan remotas como Islandia, han documentado este fenómeno.

La evidencia científica demuestra que el imposex es un fenómeno global y ampliamente extendido que afecta a decenas de especies de gasterópodos

Para N. Lapillus se ha llegado al extremo de que el imposex es la norma y resulta realmente complejo encontrar poblaciones no afectadas. En esta especie, el TBT es capaz de inducir imposex a concentraciones tan extremadamente bajas que apenas quedan lugares del litoral libres de su efecto. En las poblaciones estudiadas en Islandia se observó que los efectos del TBT estaban a menudo restringidos a la proximidad de los puertos (a una distancia inferior a 18 km) y sólo las poblaciones más distantes no los mostraban.

En otras áreas geográficas del mundo han evaluado la contaminación por TBT estudiando el imposex en las especies de gasterópodos correspondientes. En la costa mediterránea se han usado Bolinus brandaris y Hexaples trunculus y se dispone de datos para España, Italia e Israel. Fuera del continente europeo, imposex y contaminación por TBT han sido encontrados en Chile, Argentina, Alaska, Canadá, Estados Unidos, Japón, Corea, Taiwan, Tailandia, Singapur, Indonesia, India, Australia y Nueva Zelanda.

El caso de Galicia

En España, el imposex es un fenómeno presente en todas las poblaciones de Nucella lapillus estudiadas en la costa de Galicia (56 en total). En un sondeo realizado en el verano de 1996 se detectó con una frecuencia de incidencia comprendida entre el 63 y el 100%. En el 70% de las localidades estaba afectado el total de las hembras y en un 25% lo estaba más del 80%. No sólo se registró una alta frecuencia de imposex sino que éste se presentó con un alto grado de desarrollo en el 80% de las poblaciones estudiadas. Además, el imposex ha conducido a la esterilidad a parte de las hembras en casi todas las poblaciones (94%) aunque no parece que ninguna corra riesgo de extinción pues su incidencia raramente sobrepasa el 50%.

Las mayores concentraciones de TBT se encuentran vinculadas a las rías, en especial a las que albergan instalaciones portuarias importantes como A Coruña, Ferrol y Vigo

Existe una manifiesta relación entre bioacumulación de TBT en los tejidos de las hembras e imposex (VDSI y RPSI) así como con el porcentaje de hembras estériles. Esta relación muestra unos patrones similares a los encontrados para otras poblaciones de la especie en Europa. No obstante, la bioacumulación de TBT en las poblaciones de Galicia parece inducir un menor desarrollo de imposex que en otras poblaciones europeas más septentrionales, lo que podría revertir en una menor incidencia de la esterilización.

Las concentraciones de estannanos más altas se encontraron vinculadas a las rías, en especial a las que albergan instalaciones portuarias importantes (A Coruña, Ferrol, Vigo). Por el contrario, en áreas de costa abierta las concentraciones de organoestánnicos son claramente inferiores. La limitada presencia de embarcaciones de recreo en la costa de Galicia apunta a que una de las principales causas de la contaminación por TBT podría ser, además de la actividad de los astilleros, el elevado número de embarcaciones de gran tonelaje que entran en los puertos pesqueros y comerciales de las rías. Por otra parte, ciertos patrones de bioacumulación de estannanos como la no-detección de TPhT y la baja proporción de TBT en los tejidos sugieren que la causa del imposex en poblaciones de costa abierta es el transporte horizontal de TBT procedente de los barcos mercantes que circulan por las rutas internacionales de tráfico marítimo a 50 millas de la costa. Sin embargo, no debe menospreciarse la influencia de barcos pequeños, astilleros de ribera y actividades relacionadas con la acuicultura así como el más que probable incumplimiento de la legislación vigente.

En algunos enclaves de las rías de Ferrol y A Coruña se ha detectado la ausencia de poblaciones de N. Lapillus. Como por la bibliografía se sabe que en el pasado sí existieron densas poblaciones en estos puntos, se realizaron experiencias de trasplantes en nasa y en roca con la pretensión de determinar si su actual ausencia es el producto de la contaminación por TBT. Ambos procedimientos, aún no estando exentos de limitaciones, demostraron ser herramientas eficaces para la biomonitorización de la contaminación por TBT.

Las principales ventajas del trasplante en nasa son que resulta poco estresante para los individuos y permite recuperar de una manera sencilla un número constante de especímenes por muestreo. Sus mayores inconvenientes son la pérdida de nasas por vandalismo o por acción del mar y que la permanente exposición al contaminante resulta poco realista para una especie litoral. El trasplante en roca, por el contrario, es mucho más realista y no requiere infraestructura, pero los animales sufren un gran estrés al marcarlos y, dado el bajo porcentaje de recuperación, no es fácil conseguir un tamaño de muestra lo suficientemente grande como para que los análisis de datos sean robustos.

La contaminación por TBT presente en las rías donde se realizaron los trasplantes fue lo suficientemente elevada como para inducir el desarrollo de imposex en cualquiera de ambos experimentos. Se registraron incrementos estadísticamente significativos en la longitud media de pene de hembras adultas plenamente desarrolladas, así como en el RPSI correspondiente. El índice VDSI no experimentó variaciones de consideración, tan sólo tendencia a la disminución de estadios iniciales de imposex. Paralelamente se produjo una importante bioacumulación de TBT en los tejidos de las hembras y, al final de ambos experimentos, la relación entre TBT y RPSI se aproximó a la relación asintótica encontrada en las poblaciones naturales durante el sondeo de imposex de 1996.

No obstante, aún realizando experiencias de trasplantes para estudiar la evolución del imposex y la viabilidad de las poblaciones, no se puede demostrar que la causa de su extinción haya sido la contaminación por TBT. Las condiciones actuales no son necesariamente iguales a las que existían antes de la legislación de uso de este biocida. Pudo darse en el pasado una alta contaminación por TBT que hubiese provocado la desaparición de las poblaciones y, aunque las condiciones actuales fuesen viables (lo que habría que comprobar con experiencias de trasplantes de juveniles), probablemente no se produjo recolonización debido a la escasa capacidad de dispersión que se le supone a este gasterópodo poco móvil y carente de fase velígera.

Alteraciones del sistema endocrino

El imposex representa un caso paradigmático de la acción de un contaminante (el TBT) sobre la homeostasis y funcionamiento del sistema endocrino de un organismo (los gasterópodos). En los últimos años la comunidad científica internacional ha concentrado su esfuerzo en desentrañar los mecanismos de acción de los contaminantes que interfieren con el sistema hormonal. Su presencia supone un destacado y creciente problema ambiental puesto que a partir de la Segunda Guerra Mundial se ha liberado al medio un gran número y cantidad de ellos. En este contexto, el binomio TBT-imposex ha dejado de ser un fenómeno aislado para integrarse en una línea de investigación que persigue caracterizar los compuestos químicos que alteran el sistema endocrino de los organismos y descubrir su modo de funcionamiento. Esta línea de investigación se conoce como estudio de la alteración endocrina y más comúnmente, de la disrupción endocrina.

El término “disruptor endocrino” fue definido durante el European Workshop on Endocrine Disruptors que tuvo lugar en el Reino Unido (EPA Office of Research and Development 1997) como “sustancia exógena que causa efectos adversos sobre la salud de un organismo intacto o su progenie como consecuencia de cambios en la función endocrina mediante interferencia con la síntesis, secreción, transporte, unión o eliminación de hormonas naturales en el cuerpo responsables del mantenimiento de la homeostasis, reproducción, desarrollo y/o comportamiento”. Las consecuencias de la exposición fetal a estos compuestos pueden ser no reconocibles hasta la juventud del individuo, momento en el que se ponen de manifiesto las anomalías relativas al funcionamiento del sistema reproductor.

Un disruptor endocrino es una sustancia ajena al organismo que altera el sistema hormonal provocando desde cambios en la morfología hasta alteraciones en la descendencia o daño genético

El catálogo de disruptores endocrinos está experimentando un incremento constante y comprende desde productos químicos de síntesis hasta sustancias naturales, pero para que un compuesto sea considerado como tal debe causar una respuesta realmente adversa que exceda el rango normal de la homeostasis hormonal. En este contexto es preciso matizar el concepto de disruptor endocrino. Así, los compuestos químicos que son activos in vitro sin haberse probado aún si lo son in vivo, deben considerarse disruptores endocrinos potenciales. Análogamente, los moduladores endocrinos son compuestos que alteran el sistema hormonal produciendo cambios más subletales y menos dramáticos que los disruptores.

Aunque los efectos varían de una especie a otra y son específicas de cada sustancia química, pueden formularse cuatro enunciados generales: (a) los efectos de los contaminantes pueden ser distintos sobre el embrión, el feto, el organismo perinatal o el adulto; (b) los efectos se manifiestan con mayor frecuencia en la progenie que en el progenitor expuesto; (c) el momento de la exposición en el organismo en desarrollo es decisivo para determinar el carácter, la gravedad y su evolución; (d) aunque la exposición crítica tenga lugar durante el desarrollo embrionario, las manifestaciones pueden no ser evidentes hasta la madurez del individuo.

Numerosos estudios han asociado diversas patologías observadas en distintas especies animales con la exposición a disruptores endocrinos. Como ejemplo cabe destacar: alteraciones de la función tiroidea en aves y peces; disminución de la fertilidad en aves, peces, moluscos y mamíferos; disminución de la eficacia en el proceso de incubación en peces, aves y tortugas; desmasculización y feminización de peces machos, aves y mamíferos; desfeminización y masculización de hembras de peces, gasterópodos y aves; alteraciones del sistema inmune en aves y mamíferos y alteraciones en el comportamiento reproductor. De todos ellos, el TBT es el único compuesto que de verdad tiene un probado efecto de disrupción endocrina que afecta a las poblaciones y se conoce desde mucho antes que cualquier otro xenobiótico.

Efectos en humanosUno de los principales motivos que justifican la creciente atención que se ha prestado desde todos los ámbitos de la sociedad a los disruptores endocrinos es el efecto que éstos podrían estar provocando en la especie humana. De hecho, en los últimos años, los estudios médicos han detectado un deterioro de la salud reproductora humana en los países más industrializados. Los síntomas incluyen una caída importante en el recuento espermático así como una inferior calidad del esperma en países como Dinamarca, Francia, Bélgica, Gran Bretaña, Holanda y Cánada (si bien las diferencias interregionales parecen ser muy importantes).

Por otra parte, se ha producido un incremento de la incidencia de alteraciones en el desarrollo del aparato genitourinario donde enfermedades como la criptorquidia (no-descenso testicular) e hipospadia (malformaciones del pene) son cada vez más frecuentes. Otros síntomas atribuidos a los disruptores endocrinos son las alteraciones funcionales del desarrollo sexual como menarquia precoz (presentación menstrual en edades tempranas), el aumento en la incidencia de ovarios policísticos en mujeres y de enfermedades hasta ahora poco conocidas como la endometriosis, el incremento en la incidencia de cáncer en órganos hormono-dependientes (mama, próstata, testículo y ovario) y alteraciones en el desarrollo físico y mental de los niños. Se ha sugerido que existe una componente medio ambiental en la génesis de estas enfermedades. Además, el hecho de que tengan una causa hormonal y coincidan con los datos referidos en especies animales fortalece la hipótesis de su posible asociación con los disruptores endocrinos.

Si bien todo parece apuntar hacia los disruptores endocrinos como principales causantes de todas estas anomalías, las pruebas que vinculan de manera inequívoca causa y efecto son escasas en muchas situaciones, sobre todo en la especie humana. Lo novedoso de este campo de la ciencia conlleva que existan muchos aspectos por descubrir por lo que es preciso un gran esfuerzo en investigación. Por todo ello, cuando la evidencia científica es insuficiente, el Principio de Precaución se ha convertido en un instrumento de decisión. Los datos medio ambientales y epidemiológicos obligan a considerar con cautela la hipótesis de los disruptores endrocrinos y a tomar medidas preventivas en cuanto a exposición.

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